CATHERINE THE VAMPIRE folgt einem einsamen Vampir namens Catherine, die in einer unheimlich ruhigen Stadt, die lebendigkeitslos ist, unter dem Schutz der Nacht erwacht. Während sie durch ihre vertraute Umgebung wandert, begibt sich Catherine auf eine Suche, um ihren Durst nach Blut zu stillen, während sie über die lebendige Vergangenheit der einst florierenden Gemeinde nachdenkt. Die Spieler werden verschiedene Missionen und Herausforderungen meistern, die alle vor dem Hintergrund dieser düsteren Existenz angesiedelt sind, und bieten einen einzigartigen Einblick in das Leben eines Vampirs, der von Erinnerungen an eine längst verlorene Welt heimgesucht wird.